ابراهیم بعد از اتمام کار جنگ به عنوان حاکم موصل در آن‌جا مستقر شد. وی به دستور مختار منطقه را با اختیارات تام اداره می‌کرد. در زمان جنگ مختار با مصعب در محل مأموریت خود مشغول انجام وظیفه بود. مدرک معتبری نداریم که گفته باشد مختار از او کمک خواسته و او در انجام وظیفه و کمک به مختار سستی کرده باشد.

مختار فرماندهی جنگ با مصعب را به احمر بن شمیط که مرد شجاع و از محبان اهل بیت بود، واگذار کرد و از ابراهیم نخواست که فرماندهی این جنگ را به عهده بگیرد. شاید به جهت حساسیت و اهمیت منطقه موصل بود. شاید هم اشتباه مختار بود که فرماندهی این نبرد مهم را به ابراهیم واگذار نکرد. شاید هم علل دیگری در کار بوده که ما آگاهی نداریم. هیچ‌کدام عهد شکنی نکردند و عهد و پیمانی در کار نبوده و از هر دو در تاریخ به عظمت یاد شده است.

اما اگرچه انتقام از قاتلان امام حسین(ع) نیز در بیعت ابراهیم با مختار نقش داشته است، اما ابراهیم درخواست اِمارت نیز از او کرده است و شاید همین مسئله سبب شد که بعد از مختار با مصعب -قاتل مختار- نیز بیعت نماید.

ابن اثیر در این‌باره می‌نویسد: مختار چون آماده قيام و جنگ شد بعضى از ياران او گفتند: اشراف و اعيان اهل كوفه بر جنگ ما و متابعت ابن مطيع اجماع و اتفاق دارند. اگر ابراهيم بن اشتر دعوت ما را اجابت كند، امیدواریم قدرت و توانایی ما در مقابله با دشمن زیاد گردد؛ زيرا او جوانمرد، رئيس و فرزند مرد شريف و دارای قبیله‌ای است که از نظر تعداد بسیار و افرادی بزرگوارند. مختار به آنها گفت: او را دعوت كنيد. آنها هم به اتفاق شعبى نزد او رفتند و او را از تصميم خود خبردار نمودند و از او يارى و همكارى خواستند و دوستی پدرش را نسبت به امام على(ع) يادآورى كردند كه او (مالک اشتر) هواخواه و دوستدار على(ع) و خاندان او بود. ابراهیم دعوت مختار را به شرطی پذیرفت که او را امیر کند، ولی گفتند اگرچه تو شایسته این کار هستی، اما این شدنی نیست؛ زيرا مختار از طرف محمد بن حنفيه آمده و به ما امر شده كه او را اطاعت و متابعت كنيم، ابراهيم سكوت اختيار كرد و به آنها پاسخ نداد. خبر این گفت‌وگو به مختار داده شد و پس از سه روز با عده‌ای که شعبى و پدرش نیز در میان آنها بود، نزد ابراهيم رفتند و او از آنها پذیرایی کرد و مختار، نامه محمد بن حنفیه را خواند كه در آن نامه از ابراهیم خواسته بود كه مختار را يارى كند و به انتصاب مختار به وزیری از طرف او و این‌که منصب زمامداری و فرماندهی لشکر برای او نیز ثابت است، اشاره شده بود.

ابراهیم وقتی از خواندن نامه فراغت يافت گفت: ابن حنفيه پيش از اين به من نامه می‌نوشت و در نامه خود فقط نام خود و پدرش و نام من و پدرم را می‌نوشت، مختار گفت: آن زمان گذشت و اين زمان ديگرى است گفت: چه كسى می‌داند كه اين نامه از او است (تا گواهى بدهد). جمعی كه در آن‌جا بودند گواهى دادند كه آن نامه خود محمد بن حنفيه است.

ابن اثیر در ادامه به حوادث قیام مختار و نقش ابراهیم در پیروزی او تا کشته شدن ابن زیاد می‌پردازد.

بعد از شهادت مختار، مصعب بن زبیر از یک سو و عبدالملک مروان از سوی دیگر در ابراهیم طمع کردند تا او را که مدیری دارای نفوذ بود، با خود همراه سازند؛ از این‌رو، مصعب نامه‌ای به ابراهیم نوشت، به او وعده داد در صورتی که حکومت ابن زبیر را بپذیرد، امارت مناطق شمالی عراق را به او می‌سپارد. نامه مشابهی نیز از سوی عبدالملک مروان – خلیفه اموی شام – به دست ابراهیم رسید. ابراهیم با یاران و مشاورانش در این باب به مشورت پرداخت. سرانجام تصمیم گرفت با مصعب بن زبیر همراه شود، پس نامه‌ای به مصعب نوشت و با گروهی از یاران خود از موصل یا نصیبین – مقرّ حکومت خود – حرکت کرد و به کوفه آمد و با مصعب ملاقات کرد.

مورّخان می‌نویسند: وقتی كار عبد الله بن زبير استوار شد و همه سرزمين‌ها جز شام تسليم او شدند، عبد الملک بن مروان برادران و بزرگان خاندان خود را جمع كرد و به آنان گفت: مصعب بن زبير مختار را كشت و سرزمين عراق و نقاط ديگر تسليم او شده است. در امان نيستم كه به شما در حالى‌كه در خانه‌هاى خودتان هستيد حمله نكند و هر قوم كه با آنان در خانه‌شان جنگ شود خوار و زبون می‌شوند، عقيده شما چيست؟

بشر بن مروان گفت: چنين مصلحت می‌بينم كه اطراف خود را جمع و سپاهيانت را فراهم آورى و كسانى را كه از اين‌جا دورند فراخوانى و به سوى مصعب حركت كنى و سواران و پيادگان را پياپى روانه دارى و پيروزى از جانب خداوند است. ديگران هم گفتند اين رأى صحيح است و به همين عمل كن كه نيرومنديم و قيام می‌كنيم.

عبد الملک، فرستادگان خود را به اطراف فرستاد كه سپاهيان همگى پيش او جمع شوند. تمام سپاه‌ شام پيش او آمدند و او با سپاهى گران حركت كرد و هيچ جا توقف نكرد و فرود نيامد.

در اين هنگام عبد الملک، براى سران سپاه و بزرگان ياران مصعب نامه نوشت و از آنان دلجویی كرد و پيشنهاد نمود در اطاعت او درآيند و براى آنان اموالى بخشيد. براى ابراهيم بن اشتر هم نامه نوشت و ابراهيم آن نامه را همچنان سر به مهر پيش مصعب آورد و گفت اى امير! اين نامه عبد الملک فاسق است. مصعب گفت: چرا آن‌را نخوانده‌اى؟ گفت: مهر اين نامه را نمی‌شكنم و آن‌را نمی‌خوانم، مگر اين‌كه تو بخوانى، مصعب آن‌را گشود و در آن چنين نوشته بود:

«بسم الله الرحمن الرحيم، از بنده خدا عبد الملک به ابراهيم بن اشتر، همانا می‌دانم كه در نيامدن تو به اطاعت من موجبى جز گله و دلتنگى ندارد، اكنون بدان كه فرات و هر سرزمينى را كه سيراب می‌كند از تو خواهد بود و همراه كسانى از قوم خود كه مطيع تو هستند پيش من بيا و السلام».

مصعب گفت: اى ابو نعمان! چه چيزى ترا از پذيرفتن اين پيشنهاد باز می‌دارد؟ ابراهيم گفت: اگر آنچه را ميان خاور و باختر است براى من قرار دهد هرگز بنى اميه را بر ضد فرزندان صفيه  يارى نمی‌دهم، مصعب گفت: اى ابو نعمان! خدايت پاداش نيک دهد.

ابراهيم گفت: اى امير! هيچ شک ندارم كه عبد الملک براى بزرگان اصحاب تو چنين نامه‌اى نوشته است و آنان به او متمايل شده‌اند به من اجازه بده تا هنگام فراغت تو از جنگ ايشان را زندانى كنم اگر پيروز شدى، بر عشاير ايشان با آزاد كردن ايشان منت خواهى گذارد و اگر پيروزى نبود به حزم و احتياط رفتار شده است، مصعب گفت: در اين صورت آنان پيش امير مؤمنان با من به خصومت می‌پردازند، ابراهيم گفت: اى امير! به خدا سوگند! در آن صورت و در آن روز امير مؤمنانى براى تو وجود نخواهد داشت و چيزى جز مرگ نيست و بزرگوارانه بمير.

مصعب گفت: اى ابو نعمان! كسى جز من و تو باقى نمانده است و بايد اقدام به مرگ كنيم، ابراهيم گفت: من كه به خدا سوگند چنين خواهم كرد.

هنگامی که به محل دير جاثليق رسيدند شب را آن‌جا گذراندند و چون صبح شد ابراهيم بن اشتر نگاه كرد و ديد همه كسانى را كه متهم كرده بود شبانه گريخته و به عبد الملک بن مروان پيوسته‌اند و به مصعب گفت رأى مرا چگونه ديدى؟ و چون دو لشكر به يکديگر حمله كردند و جنگ در گرفت قبيله ربيعه از جنگ خود را كنار كشيدند، آنان كه بر پهلوى راست لشكر مصعب بودند به مصعب گفتند ما نه با تو خواهيم بود و نه بر ضد تو.

وفاداران مصعب كه پيشاپيش آنان ابراهيم بن اشتر بود پايدارى كردند و ابراهيم كشته شد، و چون مصعب چنين ديد تن به مرگ داد و از اسب پياده شد و خواص او هم پياده شدند و چندان جنگ كردند كه كشته شدند و بقيه سپاه گریختند.